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Jul 12, 2023

Familiaridad facial revelada por movimientos oculares de fijación y fijación.

Scientific Reports volumen 12, Número de artículo: 20178 (2022) Cite este artículo 741 Accesos 1 Citas 1 Detalles de Altmetric Metrics Los potenciales relacionados con eventos (ERP) y la inhibición oculomotora (OMI) en

Scientific Reports volumen 12, Número de artículo: 20178 (2022) Citar este artículo

741 Accesos

1 Citas

1 altmétrica

Detalles de métricas

Se sabe que los potenciales relacionados con eventos (ERP) y la inhibición oculomotora (OMI) en respuesta a transitorios visuales son sensibles a las propiedades del estímulo, la atención y las expectativas. Recientemente hemos descubierto que el OMI también es sensible a la familiaridad facial. En la visión natural, la estimulación de la corteza visual se genera principalmente mediante movimientos sacádicos, y recientemente se ha sugerido que los potenciales relacionados con la fijación (FRP) comparten componentes similares con los ERP. Aquí, investigamos si los FRP y la inhibición de microsacadas (OMI) en la visualización libre son sensibles a la familiaridad facial. Los observadores vieron libremente una presentación de diapositivas de siete imágenes faciales desconocidas y una familiar presentadas aleatoriamente durante períodos de 4 segundos, con múltiples imágenes por identidad. Medimos el N1 relacionado con la fijación occipital en relación con la magnitud P1, así como el OMI asociado desencadenado por la fijación. Descubrimos que el N1-P1 promedio era significativamente más pequeño y el OMI era más corto para el rostro familiar, en comparación con cualquiera de los siete rostros desconocidos. Además, el P1 se suprimió mediante movimientos sacádicos para los rostros familiares, pero no para los desconocidos. Nuestros resultados resaltan la sensibilidad de los FRP occipitales a las propiedades del estímulo, como la familiaridad con la cara, y mejoran nuestra comprensión del proceso de integración a través de movimientos sacádicos sucesivos en la visión natural.

Los estudios neurofisiológicos tradicionales de la percepción de objetos suelen sondear el sistema visual con estímulos destellantes, para imitar los transitorios de la visión natural inducidos por movimientos sacádicos, midiendo los potenciales relacionados con eventos (ERP). Más recientemente, los potenciales relacionados con la fijación (FRP) se han utilizado para estudiar la visión en entornos más naturales de visualización libre, lo que demuestra las ventajas y las limitaciones de este método1. En general, estos estudios muestran resultados que son consistentes con las mediciones relacionadas con eventos; sin embargo, ninguno de estos estudios investigó la familiaridad con los rostros. A diferencia de los ERP tradicionales que utilizaban breves destellos visuales transitorios presentados en el campo visual central del observador, en entornos naturales la escena se escanea a lo largo del tiempo mediante movimientos sacádicos siguiendo una vista previa periférica.

La evidencia acumulada de estudios recientes de visualización libre sugiere que la respuesta del cerebro después de una sacada, denominada Potenciales relacionados con la fijación (FRP), exhibe componentes electrofisiológicos muy similares a los ERP. Por ejemplo, la respuesta lambda occipital relacionada con la sacádica refleja el mismo procesamiento de información que el VEP P12 clásico. Estudios recientes que examinaron la actividad selectiva de la cara en los electrodos temporo-occipital laterales, N1703 encontraron un aumento similar de negatividad para las caras en condiciones de visualización libre4,5. Se replicaron hallazgos más clásicos en condiciones de visualización libre, como el P300 centroparietal provocado por la detección de objetivos en una búsqueda visual6 y el efecto de preparación del N400 en lectura natural7,8. La combinación de EEG y mediciones de seguimiento ocular para estudiar la familiaridad facial nos permitió examinar el movimiento ocular y los cambios electrofisiológicos a lo largo del tiempo, que están influenciados por la habituación y el conocimiento previo.

Las microsacadas (MS) son sacádicas en miniatura, con un tamaño promedio < 0,5 dva, generadas por la actividad neuronal en el colículo superior (CS)9,10. Ocurren durante la fijación, a un ritmo de uno o dos por segundo. Se sabe que las microsacádicas, así como las sacádicas, se inhiben momentáneamente (Oculomotor-Inhibition, OMI)11,12,13,14,15,16 por la presentación del estímulo con una latencia de liberación posterior afectada por las propiedades del estímulo, la atención y la expectativa. Mientras que se sabe que la prominencia del estímulo, como el alto contraste, acorta la inhibición17, se encontró una inhibición prolongada en respuesta a los desviados18. Aunque la mayoría de los estudios utilizaron estímulos destellantes, recientemente hemos encontrado patrones inhibidores similares en la visualización libre en respuesta a la prominencia del estímulo19.

Las caras se consideran estímulos complejos que se procesan de manera integral en las regiones posteriores del cerebro, incluido el área de la cara occipital (OFA), el área de la cara fusiforme (FFA) y el surco temporal superior posterior (STS), que forman un sistema central para codificar la apariencia visual. de caras20. Esta actividad está modulada por retroalimentación de arriba hacia abajo a partir del conocimiento personal y las respuestas emocionales para alterar el procesamiento de rostros familiares21. La familiaridad facial es de gran interés en la investigación sobre recuerdos ocultos; La prueba de información oculta (CIT) se utiliza para comprobar la familiaridad de los sospechosos con personas y objetos específicos22. Nuestro estudio reciente encontró OMI prolongado en la fijación de una cara familiar enmascarada23, lo que nos permitió detectar de manera confiable la identidad en una prueba de información oculta24. A continuación, revisaremos con más detalle las medidas de familiaridad oculomotoras y ERP actualmente conocidas.

La mayoría de los experimentos que examinaron las medidas oculares en respuesta a la familiaridad con el rostro utilizaron estímulos parpadeantes. Rosenzweig y Bonneh23 midieron la inhibición oculomotora de las microsacádicas y los parpadeos en respuesta a rostros familiares enmascarados, novedosos y universalmente aprendidos23 o recientemente aprendidos24, y encontraron OMI prolongado para los rostros familiares en la visualización pasiva. Sin embargo, pocos estudios se han centrado en diferentes aspectos de las fijaciones de la mirada; un estudio afirmó que las dos primeras fijaciones son fundamentales para revelar familiaridad25, y otros estudios sugirieron que menos fijaciones y duraciones más largas son la clave para la familiaridad26,27. Por el contrario, otro estudio informó más fijaciones y duraciones más largas para rostros familiares con un paradigma CIT28; sin embargo, cuando los participantes tuvieron que memorizar rostros, los rostros familiares inicialmente atrajeron su mirada, pero luego desencadenaron menos fijaciones y duraciones más cortas29. En general, el comportamiento de los movimientos oculares en relación con la familiaridad con el rostro dependía de las instrucciones dadas por el investigador.

Estudios previos de familiaridad electrofisiológica midieron la respuesta tardía relacionada con eventos (ERP), incluida la respuesta contextual N25030,31 y P300. También se probó el componente N170 sensible al rostro, que refleja la codificación estructural de los rostros antes de la identificación de la persona32,33; sin embargo, hubo resultados contradictorios. La mayoría de los estudios no encontraron efecto de familiaridad30,31,34,35, RN36; sin embargo, algunos estudios encontraron un efecto que muestra magnitudes N170 mayores para rostros familiares37,38,39,40,41 o menores que para rostros desconocidos42,43.

Hasta la fecha, poca o ninguna investigación se ha centrado en las respuestas visuales anteriores relacionadas con la familiaridad con el rostro. Sin embargo, algunos estudios examinaron los componentes occipitales P1 y N1 utilizando caras desconocidas como estímulos, lo que sugiere un procesamiento aproximado temprano de las caras antes de la identificación de la cara44,45. Aquí, estudiamos los componentes posteriores tempranos activados por la fijación que reflejan el procesamiento visual de características y estructuras, y el momento de las microsacadas durante la fijación, así como las sacádicas, mientras los participantes veían libremente imágenes grandes de rostros famosos y desconocidos presentadas durante varios segundos. Esperábamos encontrar diferencias en la modulación a lo largo del tiempo, a través de movimientos sacádicos sucesivos de las respuestas occipitales tempranas y oculomotoras según el conocimiento previo en el contexto de la familiaridad. Por lo tanto, el objetivo de este estudio fue investigar si el FRP y el OMI en visualización libre son sensibles a la familiaridad facial.

Se reclutó a un total de dieciséis observadores para el experimento: ocho mujeres y ocho hombres, de entre 21 y 44 años. Un participante fue omitido del análisis de datos debido a la baja calidad de los datos (más del 50% de datos incorrectos). Todos los participantes tenían visión normal o corregida a normal y no conocían el propósito del estudio. Los experimentos fueron aprobados por el Comité de Ética de la Junta de Revisión Interna (IRB) de Bar-Ilan. Todos los participantes dieron su consentimiento informado por escrito y todos los experimentos se realizaron de acuerdo con las pautas del IRB.

El estudio combina registros de seguimiento ocular y electrofisiología en visualización libre sincronizada mediante un disparador dividido para ambos sistemas. Se utilizó un auricular inalámbrico de 8 canales con electrodos secos (Cognionics) para las grabaciones de EEG y el Eyelink 1000 plus (SR Research) para el seguimiento ocular, ambos con una frecuencia de muestreo de 500 Hz. La señal EEG tenía una referencia incorporada mediante canales colocados en ambos oídos. Los estímulos se mostraron utilizando la herramienta interna de análisis y presentación de estímulos integradores (PSY), desarrollada por YS Bonneh, mediante un monitor LCD FHD de 24 pulgadas calibrado a 100 Hz (Eizo Foris fg2421), a una distancia de 0,6 m. El experimento se realizó en condiciones de poca luz. Utilizamos una lente de 35 mm colocada a 0,52 m de la cabeza estabilizada del participante mediante una mentonera. Todos los registros se realizaron con binoculares y los análisis se realizaron con los datos del ojo izquierdo. Antes de cada sesión se realizó una calibración estándar de 9 puntos.

Para la detección de las sacadas utilizamos un algoritmo introducido por Engbert y Kliegl46, que se basa en la velocidad del movimiento ocular. Las microsacadas se detectaron como movimientos que excedían 8 DE de la velocidad media en el espacio de velocidad 2D, como en 23,47. Se permitió un rango de velocidad de 8°/s–150°/s, un rango de amplitud de 0,08–1° y una duración mínima de 9 ms para las microsacadas. Calculamos el coeficiente de bimodalidad (BC) de Warren Sarle de los datos de amplitud sacádica, que está asociado con la asimetría y la curtosis de los datos utilizando una función de Matlab de Hristo Zhivomirov48. BC tiene un rango de 0 a 1, donde valores superiores a ~ 0,555 (el valor de la distribución uniforme) indican distribuciones de datos bimodales o multimodales49. Se extrajeron épocas de seguimiento ocular, activadas por el tiempo de aterrizaje sacádico (> 1 dva), como en nuestro estudio anterior19, en un rango de −0,2 sa 0,8 s en relación con el inicio de la fijación con cierta superposición entre épocas. Esto se tuvo en cuenta al calcular el tiempo de reacción de microsaccade (msRT). El msRT se calculó para cada época en relación con el inicio de la fijación en una ventana de tiempo predefinida, como la latencia de la primera microsacada en esa ventana. La primera fijación por prueba siempre se ignoró para evitar el efecto flash en el OMI. Los RT de microsaccade (msRT) se promediaron entre las épocas de cada condición dentro de los observadores y luego se promediaron entre los observadores, con barras de error calculadas entre los observadores a partir de datos degradados (dentro del observador), con un factor de corrección (multiplicado por √(n/(n − 1))). Este método para calcular las barras de error permite una mejor representación de los efectos dentro de los participantes (método de Cousineau y Morey50; véase también Bonneh et al.17. El intervalo entre sacádicas, denominado duración de la fijación, se calculó como el intervalo de tiempo entre las barras de error actuales inicio de la fijación y el siguiente inicio de la fijación, incluidas solo las fijaciones sin MS.

Los datos del EEG se filtraron utilizando cortes de paso alto de 0,1 Hz y de paso bajo de 30 Hz. Se crearon épocas de FRP, como se hizo para los datos de seguimiento ocular, desencadenadas por el tiempo de aterrizaje en sacádica (> 1 dva) en un rango de −0,1 sa 0,3 s, en relación con el inicio de la fijación para minimizar la superposición de datos entre épocas. Siempre se ignoró la primera fijación por prueba para evitar el efecto flash. Dado que nuestro sistema EEG tenía solo ocho canales y no está equipado con electrodos EOG, no se utilizaron métodos ICA ni de deconvolución para corregir artefactos oculares. En cambio, se excluyeron los puntos de datos superpuestos entre las sacadas proximales en ambas épocas desencadenadas por esas sacadas, así como en las épocas con parpadeos o microsacadas que ocurrieron menos de 200 ms después del inicio de la fijación. Nos centramos en los primeros componentes de los electrodos occipitales O1 y O2, que son menos propensos a verse afectados por artefactos oculares. Luego calculamos los picos positivos y negativos en un rango de tiempo predefinido. El pico P1 se midió utilizando un rango de tiempo de 50 a 150 ms, y el N1 se midió en una ventana de 100 a 200 ms sin corrección de referencia. Finalmente, calculamos el N1 pico a pico corregido con la línea de base en relación con la magnitud P1 (N1-P1). La extracción de picos se optimizó estableciendo un rango de tiempo individual para cada observador en torno a su latencia máxima promedio, dentro del rango de tiempo predefinido, de todas las condiciones combinadas. Esto se hizo para evitar el uso de un rango de tiempo prolongado para superar las diferencias de latencia entre observadores, lo que aumentaría los descubrimientos de picos falsos. No se permitieron artefactos de valor extremo utilizando un umbral de magnitud máxima superior a ± 50 µVolts. Para asegurarnos de utilizar un número similar de épocas por participante, utilizamos una estimación de un promedio de 3 movimientos sacádicos por segundo para incluir solo las primeras 12 épocas por prueba (duración de la prueba = 4 s), en el análisis final.

Habitualmente, el análisis estadístico de la varianza (ANOVA unidireccional) y las pruebas post-hoc de comparaciones múltiples de Tukey se realizaron utilizando Matlab. Primero verificamos que las distribuciones de valores medidos de diferentes condiciones provienen de distribuciones normales con igual varianza. Otro método estadístico que se utilizó es el Modelo de Mezcla Lineal (LMM)51. Las respuestas se ajustaron a un modelo simple de máxima verosimilitud con el número de sacada en serie, o el tamaño de la sacada, utilizado como variable predictiva, y la variabilidad del observador se estableció como efecto aleatorio. Además, calculamos el coeficiente de correlación lineal de Pearson (r2) para los promedios grupales de cada parcela.

Los observadores observaron libremente una presentación de diapositivas de siete imágenes faciales desconocidas y de un líder mundial familiar presentadas aleatoriamente durante períodos de cuatro segundos, con múltiples imágenes diferentes por persona (ver Fig. 1). Todas las imágenes fueron cromáticas con resolución mínima de 600 × 800, tomadas de internet y fueron recortadas radialmente alrededor de la cabeza con un radio de 10 dva. Se realizó el uso de 5 imágenes diferentes por identidad para reducir los efectos de atributos de imagen bajos y expresiones faciales de una imagen específica. Además, verificamos que las imágenes de rostros familiares no eran apreciablemente diferentes de las imágenes de rostros no familiares con respecto a las propiedades de bajo nivel de luminancia y contraste RMS. No se utilizó ninguna tarea y los observadores simplemente recibieron instrucciones de inspeccionar libremente las imágenes.

Estímulos y procedimiento. Los observadores inspeccionaron libremente grandes imágenes faciales, presentadas en orden aleatorio durante cuatro segundos cada una. En total, se eligieron ocho identidades diferentes entre siete líderes mundiales desconocidos y un líder mundial familiar con cinco imágenes diferentes por identidad. Nota: las imágenes anteriores son de los autores que dieron su consentimiento informado para publicar las imágenes en una publicación en línea de acceso abierto. Se utilizan aquí sólo con fines ilustrativos y no se utilizaron en el experimento.

Utilizamos visualizaciones estáticas de caras, presentadas durante períodos de cuatro segundos, mientras el observador las veía libremente sin ninguna tarea (ver Fig. 1, "Estímulos y procedimiento"). Se calcularon los potenciales relacionados con la fijación (FRP), desencadenados por el tiempo de aterrizaje sacádico, centrándose principalmente en los componentes occipitales tempranos, así como en la inhibición oculomotora (OMI), calculada aquí como la duración de la fijación (solo fijaciones sin MS) o la sincronización del primer microsaccade después del inicio de la fijación, excluyendo los microsaccades correctivos que ocurren cerca del aterrizaje del saccade anterior (ver "Métodos").

El principal efecto de familiaridad se encontró en el hemisferio posterior derecho a través de las respuestas occipitales tempranas medidas en el electrodo de O2 (consulte la Fig. 2a para ver una vista de las ubicaciones de los canales de EEG). Las formas de onda de FRP en la Fig. 2a (paneles izquierdo y derecho) se corrigieron al valor medio de los puntos de datos que preceden al potencial de pico sacádico que induce la fijación (- 100 a - 75 ms). Luego, calculamos la magnitud máxima (consulte los "Métodos") para la respuesta Lambda (P1) que alcanzó un máximo alrededor de ~ 90 ms, y la N1 que alcanzó un máximo alrededor de ~ 140 ms después del inicio de la fijación (ver Fig. 2b, c). Luego calculamos un N1 corregido de referencia restando la magnitud de P1 (pico a pico) por época relacionada con la fijación (ver "Métodos"), lo que nos permitió probar la respuesta combinada de FRP N1 y P1. Nuestra hipótesis es que el N1, que a menudo se asocia con un error de predicción (PE) de abajo hacia arriba, reflejaría menos PE para rostros familiares con magnitudes más pequeñas debido al conocimiento visual previo, lo que facilita la dinámica oculomotora y el procesamiento visual.

Resultados básicos de FRP. (a) Topografía del canal EEG del cuero cabelludo y resultados de FRP O1, O2 para todas las caras desconocidas (líneas finas) y una cara familiar (la línea azul gruesa) promediadas entre los observadores (N = 15). La línea discontinua vertical indica el inicio de la fijación. (b) Resultados para la latencia máxima de O2-FRP P1 (izquierda), magnitud (centro) y P1 promediados entre las magnitudes de los observadores para cada una de las identidades (derecha) con barras de error calculadas sobre los datos degradados que muestran una magnitud significativamente menor para las identidades familiares (F(7112) = 3,11, p <0,005, ANOVA unidireccional). (c) Resultados de latencia máxima de O2-FRP N1 (izquierda), magnitud (centro) y N1 promediados entre las magnitudes de los observadores para cada una de las identidades (derecha) con barras de error calculadas sobre los datos degradados que muestran una magnitud menor no significativa para las identidades familiares (p < 0,6).

El N1 corregido con la línea base (N1-P1) se calculó en relación con la magnitud P1 para cada época, con un valor medio de 18,8 µVolt ± 9 DE. Las magnitudes N1-P1 se calcularon para todas las condiciones (8 identidades faciales diferentes) promediadas entre los observadores (N = 15) con barras de error calculadas sobre los datos degradados. Examinamos la importancia de definir un umbral que discrimine entre sacádicas inductoras de fijación y microsacádicas más pequeñas. Probamos el efecto de familiaridad tomando todos los tamaños de movimientos sacádicos (> 0,08 dva) como desencadenantes del FRP. Los resultados se muestran en la Fig. 3a. Se encontró una magnitud N1-P1 significativamente menor para la identidad familiar, en comparación con cada una de las identidades desconocidas, p <0,015 (F(7112) = 2,62, ANOVA unidireccional). Este efecto fue mucho menor que el efecto inducido por sacádicas más grandes (> 1 dva) (p <0,0005 (F(7112) = 4,04, ANOVA unidireccional, ver Fig. 3b). Una prueba de comparaciones múltiples arrojó tres de siete resultados significativamente diferentes grupos de la identidad familiar, con una ilustración de los intervalos de confianza. Para tener en cuenta la contribución individual a los resultados, se comparó un diagrama de dispersión de observador detallado con un color diferente para cada participante y un punto para una identidad desconocida de magnitud N1-P1. con el familiar, indicó que la mayoría de los puntos están por encima de la diagonal, lo que significa una magnitud mayor para el desconocido (ver Fig. 3c).

El efecto de familiaridad N1 corregido al inicio. (a) Magnitud N1-P1 para cada una de las 8 identidades promediadas entre observadores con barras de error calculadas sobre los datos degradados utilizando épocas desencadenadas por movimientos sacádicos con tamaños que oscilan entre 0,08 y 20 dva. Los resultados muestran una magnitud significativamente menor para la identidad familiar (p < 0,015, ANOVA unidireccional) con pruebas de comparaciones múltiples post-hoc que arrojan dos grupos que difieren significativamente de la identidad familiar, con intervalos de confianza del 95%. (b) Lo mismo que (a) pero con tamaños de sacada que varían de 1 a 20 dva. Los resultados muestran una magnitud menor para la identidad familiar (p < 0,0005, ANOVA unidireccional), con tres grupos que difieren significativamente de la identidad familiar (pruebas post-hoc). (c) Un diagrama de dispersión del observador detallado con un color diferente por participante y 7 puntos que muestran las identidades desconocidas; La magnitud N1-P1 se comparó con la identidad familiar, mostrando que la mayoría de los puntos están por encima de la diagonal, lo que significa una magnitud mayor para la identidad desconocida. El tamaño de los puntos se redujo en áreas concurridas para una mejor visibilidad. (d) Se probó el efecto de familiaridad de FRP N1-P1 (familiar indicado en azul y todos los desconocidos combinados en rojo) (prueba t pareada) cambiando sistemáticamente el umbral para el tamaño mínimo de sacada tomado como desencadenante del FRP. Los valores p se representan en gris claro.

Finalmente, investigamos el efecto de cambiar sistemáticamente el umbral para el tamaño mínimo de las sacudidas que inducen la fijación en el FRP N1-P1 de 0,2 a 2 dva. Los resultados aparecen en la Fig. 3d. Es importante destacar que encontramos que el valor N1-P1 no era específico del umbral de 1 dva para el tamaño de la sacádica inductora, y cambió gradualmente, con el efecto más fuerte (valor p) encontrado en el rango de 0,7 a 1,4 dva. Tenga en cuenta que aumentar el umbral también da como resultado una reducción del número de épocas y del poder estadístico, mientras que disminuir el umbral puede agregar épocas inducidas por movimientos sacádicos correctivos, que por sí solos no producen un efecto de familiaridad (por ejemplo, 0,08–0,5 dva). El umbral de 1 dva parece óptimo, aunque los resultados siguen siendo sólidos y se encuentran en un rango mucho más amplio.

Probamos si la adaptación de la actividad occipital a través de movimientos sacádicos sucesivos afecta la señal de FRP de manera diferente para las dos categorías. Encontramos que la magnitud promedio de P1 en función del número de sacadas en serie se atenuó en las sacadas sucesivas para la identidad familiar a través de los electrodos de O1 y O2 (p = 0,04, p = 0,0042, respectivamente. Modelo lineal mixto), pero no para la identidad desconocida, con todas las identidades combinadas (Fig. 4a y Fig. 4d). Luego calculamos las pendientes de ajuste lineal P1 (a través de O2) por separado para cada una de las identidades y encontramos que la pendiente negativa promedio entre los observadores fue la más grande para la identidad familiar (Fig. 4b). Se realizó una comparación de la prueba t pareada entre los valores de pendiente familiares y los desconocidos combinados, mostrando una diferencia casi significativa (p = 0,06; ver Fig. 4c), con un tamaño del efecto medio calculado (ES = 0,72, d de Cohen) y el área bajo la curva ROC (AUC = 0,66). El N1 corregido con la línea de base también muestra una adaptación similar para la identidad familiar (Fig. 4e) como se esperaba, porque se calculó en relación con P1, pico a pico.

Efecto de adaptación P1. (a) Magnitud de O2 FRP P1 en función del número de sacada en serie que muestra un efecto de adaptación en las primeras siete sacadas, para las identidades familiares (p = 0,0042, modelo lineal mixto) pero no para las identidades desconocidas combinadas. (b) Las pendientes del ajuste lineal de magnitud O2 FRP P1 a través de movimientos sacádicos sucesivos para cada una de las identidades. (c) Una comparación de la prueba t pareada entre las identidades familiares y las pendientes P1 desconocidas combinadas que muestra una diferencia casi significativa (p = 0,062). (d) Magnitud de O1 FRP P1 en función del número de sacada en serie que muestra un efecto de adaptación en las primeras siete sacadas, para las identidades familiares (p = 0,04, modelo lineal mixto) pero no para las identidades desconocidas combinadas. (e) Magnitud de O2 FRP N1-P1 en función del número de sacada en serie que muestra un efecto de adaptación en las primeras siete sacadas, para las identidades familiares (p = 0,02, modelo lineal mixto) pero no para las identidades desconocidas combinadas. En (a), (d) y (e), los datos se promediaron sobre los observadores y las barras de error se calcularon sobre los datos degradados.

Un estudio reciente de Rosenzweig & Bonneh23 mostró una OMI prolongada en rostros familiares presentados brevemente y enmascarados. Queríamos determinar si las latencias de los microsacádicos después de un movimiento sacádico también aumentan cuando un rostro famoso se inspecciona libremente durante varios segundos en relación con uno desconocido.

Los resultados del OMI se muestran en la Fig. 5. La duración de la fijación, así como los histogramas del tamaño de las sacadas para todos los observadores y las condiciones combinadas, se muestran en las Fig. 5a, b. La duración media de la fijación fue de 350 ms ± 175 DE. La distribución del tamaño de las sacadas refleja una distribución bimodal de las sacadas y microsacadas (ver Fig. 5b, panel derecho) con un cálculo del coeficiente de bimodalidad que arroja una significancia, BC = 0,6, lo que sugiere bimodalidad (ver "Métodos"). El tamaño medio de las microsacadas fue de 0,42 dva ± 0,24 DE. Calculamos el msRT (tiempo de reacción de las microsacadas, consulte "Métodos") como la primera aparición de microsacadas (<0,6 dva) de 150 a 600 ms después del inicio de la fijación, ignorando las microsacadas correctivas que pueden ocurrir inmediatamente después de la sacádica. La Figura 5c muestra el msRT promedio entre observadores para cada una de las identidades, mostrando una disminución del OMI para la identidad familiar, lo cual es opuesto a los resultados obtenidos con caras parpadeantes23. La significación se evaluó mediante ANOVA unidireccional, F(7112) = 2,84 y p <0,0093. Las pruebas post-hoc del método Tukey indicaron que la identidad familiar era significativamente diferente sólo de otro grupo desconocido. El observador se denotó por color, en el diagrama de dispersión (Fig. 5d), con un punto por identidad, en comparación con la identidad familiar. Curiosamente, se demostró que la mayoría de los observadores tenían msRT más largos para la identidad desconocida (los puntos sobre la línea de simetría).

El efecto de familiaridad de la inhibición oculomotora (OMI). (a) Un histograma de duración de la fijación con una duración media de 350,5 ms ± 175,3 DE. (b) Un histograma de tamaño de las sacadas (izquierda) con un tamaño medio de 2,96 dva ± 3 DE y un coeficiente de bimodalidad de 0,6, lo que sugiere que el tamaño de las sacadas tiene distribuciones de bimodalidad. La ampliación de la región entre 0 y 2,5 dva revela un segundo pico (derecha). (c) Los resultados de OMI (msRT 150–600 ms) para cada una de las 8 identidades faciales diferentes promediados entre los observadores (N = 15) muestran un msRT significativamente más corto para lo familiar (p < 0,0093, ANOVA unidireccional, 95 % de confianza -intervalos). (d) Un diagrama de dispersión detallado con un color diferente por participante y un punto para el msRT de una identidad desconocida, en comparación con la familiar. Tenga en cuenta que la mayoría de los puntos están por encima de la diagonal, lo que significa un OMI más largo para la identidad desconocida. El tamaño de los puntos se redujo en áreas concurridas para una mejor visibilidad. (e) Un diagrama de dispersión con un punto para una identidad desconocida; cada uno de los observadores mostró una correlación positiva (R = 0,31, p = 0,001, correlación de Pearson) entre la magnitud msRT y N1-P1 después de degradarse dentro del observador (consulte los “Resultados”). ( f, g ) La duración de la fijación después de grandes sacudidas (> 0,08 dva en (f) y > 1 dva en (g)), para cada una de las 8 identidades, promediada entre observadores utilizando un rango de duración de 200 a 600 ms y MS- fijaciones libres sólo en (g). Al igual que la msRT, la duración de la fijación es más corta para los familiares, pero los resultados fueron insignificantes. (h) Lo mismo que en (e), pero por la duración de la fijación. Los resultados muestran una relación no significativa (R = 0,17, p = 0,078).

Descubrimos que la distinción entre movimientos sacádicos pequeños y grandes también era fundamental para el efecto OMI. Al examinar los intervalos entre todas las sacudidas (la duración de la fijación) con tamaños de 0,08 y 1 dva (Fig. 5f,g, respectivamente), las familiares tuvieron una duración más corta; sin embargo, no hubo un efecto de familiaridad significativo sobre la duración de la fijación. Finalmente, examinamos la posible correlación entre las medidas de FRP y OMI (Fig. 5e, h). Para controlar los factores irrelevantes que afectan los valores N1-P1 y OMI, los datos se degradaron dentro de los observadores y dentro de los contenedores de tamaño sacádico (1 dva). Luego se agregó el promedio general de todos los observadores y tamaños de movimientos sacádicos. Para este análisis también excluimos las fijaciones provocadas por tamaños de sacada > 8 dva. El msRT/duración de la fijación y el N1-P1, agrupados por identidad desconocida y cada uno de los observadores, muestran una correlación positiva (R = 0,31, p = 0,001 y R = 0,17, p = 0,078, correlación de Pearson).

Estudios previos de FRP informaron que la amplitud de la respuesta Lambda (P1) aumenta con movimientos sacádicos más grandes1,52,53. Esto sugiere que nuestro hallazgo de una magnitud pico a pico N1-P1 disminuida para la identidad familiar podría ser el resultado de movimientos sacádicos más pequeños que reducen la amplitud de P1. Por lo tanto, examinamos el efecto del tamaño de la sacada sobre el FRP. La Figura 6 muestra el efecto de inducir el tamaño de la sacada en el FRP y la relación entre el tamaño de la sacada y la familiaridad. El tamaño de la sacádica (> 1 dva) no difirió entre identidades familiares y desconocidas cuando se promedió entre observadores (Fig. 6a), o cuando se representó para cada observador en un diagrama de dispersión (Fig. 6b). En la Fig. 6c se representa una relación positiva significativa (r2 = 0,41, correlación de Pearson) de la magnitud P1 y el tamaño de la sacada (p = 0,0016, LMM), que es consistente con estudios previos. La Figura 6d muestra que la magnitud N1-P1 también se correlacionó positivamente con el tamaño de la sacada (r2 = 0,36, correlación de Pearson; p = 0,012, LMM), porque se calculó en relación con la magnitud P1 (pico a pico). Finalmente, las latencias correctivas de las microsacádicas muestran una correlación negativa con el tamaño de las sacádicas (r2 = 0,85, correlación de Pearson; p = 0,00001, LMM); por lo tanto, las sacadas más grandes indujeron tiempos de reacción de microsacádicas más rápidos debido a la menor agudeza previa periférica (ver Fig. 6e).

Efecto del tamaño de la sacada. (a) Tamaño medio de la sacada por identidad, sin mostrar diferencias entre las identidades familiares y desconocidas. (b) Un diagrama de dispersión del observador detallado que compara el tamaño promedio de la sacada de las identidades familiares con cada una de las desconocidas, para cada observador (un color diferente). Como se muestra, el tamaño de la sacádica no difirió con la familiaridad, lo que se indica por la distribución equilibrada de los puntos a lo largo de la línea diagonal. (c) Magnitudes P1 en función de la inducción del tamaño de la sacada, promediadas entre observadores, que muestran una relación positiva significativa (p = 0,0016, LMM, consulte "Métodos"). (d) La magnitud de FRP N1-P1 también se correlacionó positivamente con el tamaño de la sacada (r2 = 0,36, correlación de Pearson; p = 0,012, LMM). (e) La latencia de microsacadas (msRT) muestra una correlación negativa con el tamaño de las sacadas (r2 = 0,85, correlación de Pearson; p = 0,00001, LMM).

Investigamos cómo la familiaridad en la visualización libre pasiva afectó las respuestas occipitales tempranas que ocurren antes de la identificación de la cara, y el efecto sobre la latencia de las microsacadas, que se sabe que se ve afectada por la atención46,54,55 y las expectativas18,56,57. Nuestros resultados revelaron una magnitud N1-P1 relacionada con la fijación más pequeña y una inhibición de microsacadas (OMI) más corta para las caras familiares, lo que sugiere un error de predicción más bajo al ver caras familiares libremente. Curiosamente, el efecto de familiaridad N1-P1 FRP apareció solo en el hemisferio derecho, que es más especializado, según algunos estudios sobre el procesamiento facial58,59.

También examinamos el posible efecto de la adaptación y el tamaño de la sacada en el FRP y encontramos que mientras que el tamaño de la sacada no difirió entre condiciones y por lo tanto afectó al FRP para diferentes categorías de la misma manera, la magnitud P1 se adaptó consistentemente para las caras familiares y podría han contribuido significativamente al efecto de familiaridad con el FRP. A continuación, analizaremos los tres factores principales que podrían afectar los resultados del FRP: (1) Error de predicción, PE, (2) Adaptación y (3) Tamaño de la sacada.

Proponemos aquí que la familiaridad a largo plazo proporciona un tipo de preparación para la imagen vista a través de las sacudidas, revelada por un OMI más corto (ver Fig. 5) y amplitudes occipitales P1 y N1 más pequeñas (ver Fig. 3). Estos efectos podrían atribuirse al efecto del conocimiento previo o al cebado a largo plazo (durante varios segundos) mediante la exposición a diferentes fotografías que tienen la misma identidad. Se sabe que eventos visuales o auditivos raros inducen una OMI más prolongada. Por ejemplo, se ha informado de una inhibición prolongada de las microsacádicas en los bichos raros de una secuencia, en una rara mancha azul entre las frecuentes manchas rojas18 y en los desviados auditivos57,60,61. Se encontró más evidencia preliminar de inhibición prolongada para parches de alto contraste entre parches de bajo contraste62 y para bichos temporales a través de intervalos imprevistos11,12. El ERP Mismatch-Negativity (MMN) es un marcador electrofisiológico bien conocido para la respuesta extraña. Refleja un mecanismo automático de detección de cambios en el dominio auditivo63,Brain Generators Implicated in the Processing of Auditory Stimulus Deviance: A Topographic Event-Related Potential Study, 199064,65; se manifiesta por una mayor negatividad N1, que alcanza un máximo de aproximadamente 170 ms en los electrodos temporales. Algunos estudios sugieren que también existe una correlación de este generador de errores de predicción en el dominio visual para los desajustes visuales denominados vMMN66. Los patrones de color poco frecuentes67, las rejillas de baja frecuencia espacial68 y las orientaciones desviadas de la cara y la casa69 provocaron una vMMN posterior. Incluso las expresiones faciales y las emociones se utilizaron en un paradigma extraño y provocaron que vMMN alcanzara un máximo de 100 a 200 ms70,71,72.

Todo lo anterior son ejemplos de PE más grandes, medidos por OMI más largos y amplitudes N1 más grandes. El priming por repetición, por otro lado, tiene un efecto opuesto al de la PE, manifestado por respuestas atenuadas similares a la adaptación y la facilitación del comportamiento. Estudios anteriores de N170 ERP sobre familiaridad facial informaron efectos de preparación a través de amplitudes más pequeñas de N170. Por ejemplo, un estudio que utilizó caras lunáticas y preparación con la misma foto o una foto diferente, pero con la misma identidad, encontró amplitudes N170 atenuadas para la identidad familiar, lo que sugiere un efecto de retroalimentación de arriba hacia abajo, mientras que se encontró un efecto de preparación más fuerte. con la misma foto42. Se informaron efectos de preparación a corto plazo, en un segundo, indicados por amplitudes N170 más pequeñas, en una tarea de recuperación de memoria facial para estímulos repetidos, utilizando caras desconocidas invertidas y con contraste invertido44. Otro estudio encontró efectos de preparación específicos de identidad a través de P1 y N170 atenuados usando caras transformadas y argumentó que pueden deberse a similitudes visuales de bajo nivel73. Un estudio muy reciente de Buonocore, Dimigen et al. encontraron una reducción del N170 relacionado con la fijación, luego de una vista previa de la cara extrafoveal, y sostuvieron que se debe a la predicción5.

En nuestro artículo reciente, se midió el OMI relacionado con la fijación para estímulos de bajo nivel en visualización libre19. Encontramos un efecto similar para el OMI en las sacádicas en forma de acortamiento del OMI mediante cebado de repetición. Aunque este efecto de facilitación se encontró para rejillas con la misma frecuencia espacial, creemos que la mejora del movimiento ocular puede ocurrir debido a la familiaridad o porque diferentes imágenes tienen la misma identidad. Finalmente, sugerimos que los efectos de preparación N1 y OMI que encontramos para la identificación familiar no ocurrieron independientemente de la adaptación.

Nuestros resultados indicaron que el P1 occipital para la identidad familiar estaba atenuado a través de las sacudidas (Fig. 4). Al menos la mitad de los participantes mostraron una mayor adaptación P1 para la identidad familiar que para la desconocida. Esta atenuación podría interpretarse como una simple reducción de la atención a la identidad familiar, porque P1 refleja actividad de rasgos de bajo nivel; esto también podría explicar la inhibición sacádica más corta porque los estímulos atendidos inducen una OMI más prolongada. Sin embargo, también podría estar relacionado con la predicción y el priming. La adaptación y la preparación son difíciles de separar; pueden coexistir en los entornos actuales y discriminar entre los dos requiere más investigación. El proceso de atenuación a lo largo de sucesivas sacudidas recuerda al fenómeno de supresión de repeticiones, que se encontró para la categoría facial y la identidad mediante fMRI y EEG. Se encontró una adaptación invariante de la imagen para rostros familiares, pero no para rostros desconocidos, en las regiones selectivas de rostros del lóbulo temporal medial, MTL74. Un estudio de resonancia magnética funcional encontró un efecto de supresión de repeticiones solo para rostros famosos, mientras que se encontró lo contrario para los desconocidos (R.75. Más estudios de ERP encontraron una adaptación del N170 a la categoría de rostro76 así como a la identidad de rostro77. Una adaptación posterior específica de la identidad en el También se encontró ERP en sitios occipito-temporales superiores alrededor de 200-280 ms78.

Existe en la literatura una asimetría conocida de la corteza visual ventral para el procesamiento facial. Es evidente a partir de lesiones en los hemisferios izquierdo/derecho que afectan el procesamiento de palabras o rostros58,59. Además, el N170 también muestra lateralización y es más prominente en el hemisferio derecho de las caras que las palabras3,79. En el estudio actual, la adaptación del P1 FRP para la identidad familiar apareció en los electrodos de O1 y O2, colocados en los sitios posteriores de los dos hemisferios (ver Fig. 4a, d). Sin embargo, el efecto N1-P1 FRP se encontró sólo a través del O2 (ver Fig. 3). Esto puede indicar que la adaptación no es el factor principal para el efecto FRP N1-P1.

En nuestro estudio encontramos que la magnitud de P1 occipital aumentó en función de la amplitud de la sacada que precede a la fijación (ver Fig. 6) como se informó anteriormente1,52,53. Esto sugiere que el efecto de la disminución de la magnitud N1-P1 para la identidad familiar podría resultar de diferencias en las amplitudes sacádicas para diferentes identidades porque el valor máximo negativo N1-P1 fue corregido inicialmente por el valor máximo P1 anterior, pico a pico ( ver “Métodos”). Por esta razón, medimos el tamaño de la sacada para cada identidad y no encontramos diferencias significativas entre diferentes identidades (Fig. 6a, b). Los resultados también mostraron que el tiempo de las microsacadas después de la sacada tenía una relación negativa con el tamaño de la sacada, lo que significa que después de una sacada grande, la sacada correctiva fue más inmediata. En nuestras mediciones de OMI ignoramos las sacadas correctivas al incluir solo tiempos de microsacadas superiores a 150 ms después del inicio de la fijación.

Estudios recientes proporcionan evidencia de que las sacádicas y las microsacádicas comparten una base neurofisiológica común10 y realizan funciones similares80. Esto plantea la cuestión de si la distinción que hacemos entre sacádicas con tamaños > 1 dva como desencadenantes de respuestas relacionadas con la fijación es realmente importante y si el umbral que utilizamos es fundamental para generar el efecto de familiaridad. Primero notamos que el tema principal en el estudio actual, así como en nuestro estudio anterior19, es que cada sacádica genera un estímulo transitorio al sistema visual, como los estímulos destellado en los estudios ERP y OMI. Las microsacadas también generan una estimulación visual transitoria, pero su magnitud es menor (ver Fig. 6d, e, suponiendo que la magnitud de FRP occipital se reducirá por debajo de 1 dva, no se muestra). El uso de un umbral de 1 dva en el presente estudio se derivó inicialmente de una definición popular de microsacadas (por ejemplo,81,82,83) correspondientes al tamaño de la foveola, aunque otros estudios utilizan umbrales más pequeños, por ejemplo, 0,5 dva84,85. En general, al considerar todas las sacudidas como inductoras de fijación, el efecto de familiaridad con el FRP siguió siendo significativo pero se degradó (compárese con las Fig. 3a, b), mientras que el efecto OMI se volvió insignificante (Fig. 5f, g). Consulte los parámetros del efecto de familiaridad de FRP y OMI en Resultados.

Estudios de familiaridad anteriores que utilizaron mediciones de seguimiento ocular detectaron menos fijaciones con duraciones más largas cuando se veía una cara familiar28 y menos áreas de interés en la cara cuando se pedía a los participantes que ocultaran su conocimiento de la familiaridad26. En una tarea de memoria, los rostros familiares fueron menos explorados quizás porque son más fáciles de recordar29. En nuestro estudio reciente con diferentes mediciones oculares, se encontró un OMI más largo para lo familiar para microsacádicas y parpadeos cuando los estímulos faciales se presentaban brevemente y se enmascaraban23. Aquí también utilizamos imágenes con una identidad familiar entre ocho, como en nuestro estudio reciente, pero con una duración de presentación más larga. Nos ocupamos del muestreo desigual de rostros familiares y desconocidos comparando los resultados del rostro familiar con cada uno de los rostros desconocidos igualmente muestreados por separado, teniendo un nivel de probabilidad de 1/8 (12,5%) para encontrar una diferencia. Esperábamos encontrar resultados similares de OMI más prolongado para lo familiar en visualización libre, asumiendo que la familiaridad generaría asociaciones, recuerdos episódicos y emociones, retrasando así la siguiente sacada/microsacada. Sin embargo, encontramos lo contrario de la inhibición sacádica más corta esperada para las identidades familiares, que podría estar relacionada, como se discutió anteriormente, con la mejora del escaneo debido al cebado/adaptación y la retroalimentación de otras áreas asociadas con el conocimiento previo.

Cuando los observadores vieron libremente un conjunto de rostros familiares y desconocidos durante unos segundos por rostro, los potenciales relacionados con la fijación (FRP) mostraron una magnitud N1-P1 disminuida para los rostros familiares en el electrodo occipital derecho y un OMI más corto para los familiares. en comparación con identidades desconocidas, ambas indicativas de un error de predicción más pequeño. La magnitud P1 de la identidad familiar había sido suprimida a través de movimientos sacádicos sucesivos, lo que implica preparación o adaptación. En el estudio actual, la adaptación de la magnitud P1 para la identidad familiar apareció en ambos hemisferios; sin embargo, el efecto de disminución de la magnitud N1-P1 fue observable sólo a través del electrodo occipital derecho, O2; esto sugiere que las características estructurales predictivas de la cara, reflejadas por N1 en lugar de la adaptación de características de bajo nivel, reflejadas por P1, es el factor principal que impulsa este efecto. En general, los resultados indican la sensibilidad del FRP occipital y el OMI en visualización libre en relación con la familiaridad facial; Esto podría utilizarse como una nueva medida fisiológica para estudiar recuerdos ocultos.

Los conjuntos de datos experimentales generados durante el estudio actual estarán disponibles del autor correspondiente previa solicitud razonable.

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Descargar referencias

Escuela de Optometría y Ciencias de la Visión, Facultad de Ciencias de la Vida, Universidad Bar-Ilan, Ramat-Gan, Israel

Oren Kadosh y Yoram Bonneh

Centro multidisciplinario de investigación del cerebro Leslie y Susan Gonda, Universidad Bar-Ilan, Ramat-Gan, Israel

Yoram Bonneh

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OK e YSB diseñaron los experimentos. OK recopiló los datos. OK e YSB desarrollaron el software utilizado para ejecutar los experimentos y el análisis de datos. OK analizó los datos y escribió el manuscrito, YSB lo revisó.

Correspondencia a Yoram Bonneh.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Reimpresiones y permisos

Kadosh, O., Bonneh, Y. Familiaridad facial revelada por movimientos oculares de fijación y potenciales relacionados con la fijación en la visualización libre. Representante científico 12, 20178 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-24603-w

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Recibido: 29 de mayo de 2022

Aceptado: 17 de noviembre de 2022

Publicado: 23 de noviembre de 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-022-24603-w

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